Der Anschlag einer Oniigruppe auf das Königshaus der Winddrachen sorgt für den Beginn eines langen Krieges zwischen Drachen und Onii.

Lumine opfert sich bei einem Guerillaangriff der Onii, um ihren Liebsten Uurdùath zu retten. Und während sie ihre Leben in seinen Armen aushaucht, verfällt der Drachenprinz Uurdùath dem Wahnsinn anheim.

Der Tod der künftigen Gefährtin von Prinz Uurdùath Aris sorgt dafür, dass dieser den Krieg in einer großen Schlacht in den darauffolgenden zwei Monaten beendet. Das Volk der Onii hat schwere Verluste erlitten. So sehr, dass von den ursprünglich 2 Millionen Onii nur noch knapp 800 übrig sind.

Die Spannungen zwischen Ingary und Strangia werden immer stärker, bis Kronprinz Justin von Strangia während einer diplomatischen Konferenz in Ingary verschwindet.

Die Spannungen zwischen den Nachbarländern eskaliert und Strangia nimmt das Verschwinden ihres Prinzen zum Grund, dass sie einen Krieg beginnen.

Sophie wird vom Magier Hauro gerettet, was die Eifersucht der Hexe des Niemandslandes auf diese zieht und sie verflucht sie.

Sophie hat nach längerem Suchen endlich das Schloss von Hauro gefunden. Hauro erkennt die Handschrift seiner einstigen Geliebten und stellt Sophie erstmal ein, damit er Zeit hat am Zauber zu arbeiten, der den Fluch löst.

Hauro hat den Zauber fertig, um Sophie von ihrem Fluch zu befreien und löst den Zauber, der auf ihr lag. Sie bedankt sich und geht wieder, auch wenn Markl, Calcifer und Rübe ihr fehlen werden. Zum Abschied küsst sie jeden und Rübe verwandelt sich daraufhin wieder in seine wahre Gestalt, in Kronprinz Justin von Strangia. Dieser macht sich auf den Weg nach Hause, um den Krieg zu beenden.

Man findet die Leiche von Kronprinz Justin im Gebirge, welches die natürliche Grenze zwischen Ingary und Strangia bildet. Trauernd beerdigt man ihn, aber das beendet in keiner Weise den Krieg zwischen beiden Ländern.

Der Krieg zwischen Ingary und Strangia ist zu einem Ende gekommen, wobei Strangia von Ingary geschluckt und annektiert wurde.

Chihiro Ogino landet durch Zufall in der magischen Welt, wo die Zeit ganz anders geht und so findet sich ein Mädchen aus dem Jahr 2010 im Jahr 2622 wieder.

Herrin Eboshi fasst den Plan ihre Heimat Hideyoshi zu verlassen und sich selbstständig zu machen, um sich nicht mehr von Männern beherrschen zu lassen und beginnt die ersten Frauen aus den Freudenhäusern freizukaufen.

König Arthur von Ingary übergibt seinen Thron an seinen Sohn Thanis von Ingary weiter und setzt sich zur Ruhe.

Die Armee Polis' und die Agenten finden mit Hilfe von Agent Musca Laputa. Durch einen Komplott gelingt es ihm, die Macht über den Flugstein sowie über Laputa zu erringen. Allerdings gelingt es Sheeta ihm einen sofortigen Krieg mit dem Rest der Welt auszureden. Allerdings musste sie mit ansehen, wie Pazu, ihr Freund von Musca getötet wurde und der Zorn schwellt in ihr.

Da Laputa über die Jahrhunderte großen Schaden genommen hat, hat man die Stadt in einer militärischen Basis gelandet und Hexen und Magier sowie Handwerker wurden zur Reparatur einberufen. Innerhalb von 2 Monaten gelingt es diesen, die zerstörten Gebäudebereiche wieder herzurichten und die gesamte Struktur mit Magie zu füllen, sodass die Böden nicht wieder zerstört werden können. Zudem wurde Stahl in die Böden eingearbeitet.

Inzwischen haben sie die Eisenhütte schon gut ausgebaut und beginnen mit dem Fällen der Bäume und dem Abbauen der Erzvorkommen im Gebirge, da die Vorkommen unter der Stadt selbst erschöpft sind.

Musca macht sich mit Sheeta und Laputa davon. Die Reparaturen sind beendet, auch wenn es noch viele Bereiche in Laputa gibt, die noch unter Wasser stehen. Musca jedenfalls sah genau dies als Plan an und will die alte Macht von Laputa sowie die Glorie eben dieses Königreiches wieder herstellen.

Ohne das Sheeta es verhindern kann, beginnt Musca einen gnadenlosen Krieg. Das Militär kam Laputa mit einem Flugschiff nach und wollte die Stadt konfiszieren. Musca zeigt der Welt mit einem vernichtenden Luftkampf, wie zerstörerisch Laputa wirklich sein kann.

Sheeta hat sich so gut es geht vor Musca versteckt. Sie weiß, dass sie körperlich schwächer ist als er und überlegt die ganze Zeit, wie sie diesen Krieg beenden kann. Dabei hat sie die unter Wasser stehenden Bereiche von Laputa erkundet und hat so Bereiche gefunden, die nur zum Teil unter Wasser stehen und konnte sich somit gut vor Musca verstecken. Allerdings hat er ihr in einem Moment der Unaufmerksamkeit aufgelauert und will sie zu einer Heirat drängen, da sie beide aus den alten Königslinien von Laputa stammen. Sheeta ringt ihm das Versprechen ab, dass sie heiraten, sobald der Krieg vorbei und sie älter ist.

Nago hat wiederholt die Menschen angegriffen, um sie vom Wald fernzuhalten und Herrin Eboshi hat ihn im Kampf mit einer Eisenkugel schwer verwundet.

Von Hass und Schmerz zerfressen ist Nago inzwischen zu einem bösartigen Dämon geworden und sein Weg hat ihn über das Gebirge in den Norden geführt, bis zum Dorf der letzten Emishi. Es kommt zum Kampf zwischen Nago und Ashitaka, und Nago gibt den Fluch an Ashitaka weiter.

Die Wunde, die Nago Ashitaka am Arm zugefügt hat, wurde inzwischen gereinigt, aber es zeigt sich, dass es sich wirklich um einen Fluch handelt. Die Wahrsagerin des Dorfes sagt Ashitaka, dass er das Dorf verlassen und den Grund für den Fluch finden muss und das er sterben wird. Daraufhin verlässt er das Dorf, obwohl die Ältesten des Dorfes dagegen sind, weil er als Prinz ihr Volk eigentlich wieder hätte stärken sollen.

Ashitaka ist inzwischen in der Eisenhütte angekommen, wobei ihn die weite Reise am Grenzland von Hideyoshi vorbeigeführt hat. Auf dem Weg musste er Krieger von Hideyoshi töten, welche Jagd auf Nachkommen Laputas machten. Er hat zwei Männer der Eisenhütte gerettet und wird freundlich von der Herrin Eboshi willkommen geheißen.

Sie unterhalten sich und es zeigt sich, dass die Eisenkugel, die sie im Körper des toten Nago gefunden haben, aus Eboshis Waffenschmiede stammt. Eboshi zeigt Ashitaka die Eisenhütte und auch ihre Waffen, wovon er nicht begeistert ist, da das Volk der Emishi in friedlicher Eintracht mit der Natur lebt.

San versucht Eboshi zu töten und startet einen Angriff auf die Eisenhütte. Ashitaka mischt sich ein, schlägt sowohl Eboshi als auch San bewusstlos und nimmt San mit, wobei er versehentlich verwundet wird. Als Ashitaka von Yakul fällt, wird er fast von einem von Sans Wolfsbrüdern getötet, aber San beschließt, dass er ihr gehört. Sie bringt ihm zum Waldgott, welcher seine Schusswunde heilt, aber nicht den Fluch von ihm nimmt.

Der Konflikt zwischen den Waldgöttern und den Menschen der Eisenhütte eskaliert immer weiter und Herrin Eboshi muss einer alten Verpflichtung gegenüber dem Kaiser von Hideyoshi nachkommen und trennt dem Waldgott in Hirschgestalt den Kopf ab. Dieser versucht sich seinen Kopf wieder zurückzuholen. wobei er seine Nachtwandlergestalt angenommen hat und er verbreitet dabei eine tödliche Flüssigkeit, die alles auslöscht, was mit ihr in Berührung kommt. San und Ashitaka gelingt es, ihm seinen Kopf wiederzugeben. Der Hirschgott bringt ein gütiges Opfer, heilt den Fluch des Hasses und errichtet den Wald neu, was ihn allerdings seine Existenz kostet.

Eboshi erkennt, dass ihr bisheriger Weg nicht zwangsweise der Richtige war und beschließt, dass sie mit dem Wald Frieden schließen und das die Eisenhütte eine bessere Stadt werden soll.
Ashitaka sagt San, dass er in der Stadt bleibt und San meint, dass sie Eboshi niemals vergeben kann und daher im Wald bleiben will.

Es gelingt Sheeta Musca endlich dazu zu überreden, viele Nachkommen Laputas aufzunehmen, damit sie den Jagden und Folterungen entgehen können. Die ersten 120 Flüchtlinge sammeln sie über Umwege an der südlichen Küste von Hideyoshi auf und starten sofort wieder in die Lüfte.

Romusca Palo Ur Laputa, oder auch Musca, wie er von vielen genannt wurde, ist am Tag seiner Hochzeit verstorben.

Sheeta, oder besser Lucita Ur Laputa wird zur alleinigen Thronerbin von Laputa und erklärt das Ende des Krieges und den Frieden von Seiten Laputa.

Um die Nationen zusammen zu bringen und sich diplomatisch besser einbringen zu können, plant Lucita als Königin von Laputa die schwimmende Stadt Gil-Estel. Ihr Rat ist weniger begeistert, weil sie nicht glauben, dass das fruchtet. Allerdings sichern ihr die Drachenhöfe und die Coven der Elementar- und weißen Hexen ihr Hilfe zu.

Lucita legt den Grundstein, als die erste schwimmende Plattform gesetzt wird und man beginnt mit dem Bau der Diplomatenstadt.

Gil-Estel ist baulich fertig und die Eröffnung wird auf den 15ten Juli festgelegt. Man hat keine Mühen gescheut, die Stadt zu bauen und vor allem sicher zu machen.